ในช่วงสุดท้ายของการก่อสร้างท่าอากาศยานสุวรรณภูมิ คณะรัฐมนตรีในขณะนั้นมีมติให้ดำเนินการก่อสร้างโครงการระบบขนส่งมวลชน เพื่อใช้เป็นเส้นทางในการเข้า-ออกท่าอากาศยานฯ โดยให้การรถไฟแห่งประเทศไทยเป็นผู้ดำเนินการก่อสร้างทั้งงานโยธา และจัดหาผู้ให้บริการ โดยในระยะแรกหลังการลงมติ การรถไฟแห่งประเทศไทยได้ปรับรายละเอียดของโครงการรถไฟฟ้าชานเมืองสายสีแดงอ่อน เฉพาะช่วงลาดกระบัง - พระจอมเกล้าฯ ให้มีแนวเส้นทางแยกเข้าสู่ท่าอากาศยานสุวรรณภูมิ แต่จากความล่าช้าในการออกแบบ ตลอดจนความล่าช้าในการปรับแบบท่าอากาศยานสุวรรณภูมิ รวมถึงความชัดเจนของโครงการรถไฟฟ้าชานเมืองสายสีแดง ทำให้ในคราวการปรับแผนแม่บทระบบขนส่งมวลชนในกรุงเทพมหานคร พ.ศ. 2547 คณะรัฐมนตรีได้ลงมติให้แยกการก่อสร้างออกมาดำเนินการต่างหาก และตั้งเป้าใช้โครงการนี้เป็นโครงการต้นแบบในการก่อสร้างของรถไฟฟ้าชานเมืองสายสีแดงแทน

การก่อสร้างสามารถเริ่มดำเนินการได้เมื่อ พ.ศ. 2549 ก่อนเปิดใช้ท่าอากาศยานเพียงไม่กี่เดือน และหลังจากที่เกิดความล่าช้าขึ้นในหลายต่อหลายครั้ง ทั้งในเรื่องข้อสรุปของผู้ดำเนินการรถไฟฟ้า ความปลอดภัยโดยรวมของทั้งระบบ รวมไปถึงการที่ผู้รับเหมาไม่ยอมเซ็นโอนโครงการให้เป็นของการรถไฟแห่งประเทศไทย และความล่าช้าในการก่อตั้งบริษัทดำเนินการ จนในที่สุดรถไฟฟ้าแอร์พอร์ต เรล ลิงก์ ก็เริ่มดำเนินการเปิดทดสอบแบบวงจำกัดครั้งแรกเมื่อวันที่ 7 ตุลาคม พ.ศ. 2552 จากนั้นก็ได้เปิดทดสอบแบบไม่จำกัดจำนวนอีกครั้งในวันที่ 5-7 ธันวาคม พ.ศ. 2552 และเปิดทดสอบระบบกับสื่อมวลชนกลุ่มเล็ก ๆ เรื่อยมาจนถึงช่วงเดือนเมษายน พ.ศ. 2553 เดิมทีการรถไฟแห่งประเทศไทยตั้งเป้าเปิดทดสอบการเดินรถทั้งระบบอย่างเป็นทางการ แต่เนื่องจากช่วงเวลาดังกล่าว ได้เกิดเหตุวิกฤตการณ์ทางการเมืองขึ้น ทำให้ต้องเลื่อนการทดสอบจริงออกไปเป็นวันที่ 1 มิถุนายน พ.ศ. 2553 โดยในระยะแลกเป็นการดำเนินการเปิดทดสอบฟรีในช่วงเช้าและเย็นเฉพาะจากสถานีมักกะสันถึงสถานีสุวรรณภูมิ แล้วค่อยทยอยเปิดเพิ่มทีละสถานีจนสามารถเปิดให้บริการอย่างเป็นทางการได้เมื่อวันที่ 23 สิงหาคม พ.ศ. 2553 โดยมีนายอภิสิทธิ์ เวชชาชีวะ ที่ดำรงตำแหน่งนายกรัฐมนตรีอยู่ในขณะนั้นเป็นประธานในพิธีเปิดรถไฟฟ้าแอร์พอร์ต เรล ลิงก์

ในระยะแรก รถไฟฟ้า ร.ฟ.ท. ว่าจ้างด็อยท์เชอบานเป็นผู้เดินรถชั่วคราวเนื่องจากไม่มีประสบการณ์ โดยเก็บค่าโดยสารในอัตรา 15 บาทตลอดสาย สำหรับการเดินทางในด้วยรถซิตี้ไลน์ ก่อนปรับเป็นอัตราค่าโดยสารตามระยะทางสูงสุด 15-45 บาท ในเดือนธันวาคม และเริ่มเปิดให้บริการรถเอ็กซ์เพรสไลน์และจุดเช็คอินในเมืองในเดือนเดียวกันด้วยอัตราค่าโดยสาร 160 บาทต่อเที่ยว ทำให้แผนการให้บริการถูกร้องเรียนจากประชาชนอย่างหนัก และประชาชนหันไปใช้บริการรถซิตี้ไลน์และเผื่อระยะเวลาการเดินทางถึงสนามบินสุวรรณภูมิแทนเพราะมีราคาถูกกว่า ทำให้ใน พ.ศ. 2554 หลังสัญญาว่าจ้างด็อยท์เชอบานหมดลง รถไฟฟ้า ร.ฟ.ท. ได้ปรับแผนการให้บริการใหม่ ด้วยการเปิดให้บริการ พญาไท เอ็กซ์เพรส ไลน์ ให้บริการจากชานชาลา 1 สถานีพญาไท ไปสถานีปลายทางท่าอากาศยานสุวรรณภูมิ ในอัตราค่าโดยสาร 90 บาท พร้อมทั้งลดราคาค่าโดยสารมักกะสัน เอ็กซ์เพรส ไลน์ ลงมาเหลือ 90 บาทเช่นกัน จนกระทั่ง พ.ศ. 2556 เกิดเหตุที่ รถไฟฟ้า ร.ฟ.ท. ไม่สามารถบริหารอะไหล่ให้เพียงพอต่อการให้บริการ และขบวนรถเข้าสู่ระยะการเดินรถเกินระยะการรับประกันและต้องเข้าซ่อมบำรุงใหญ่ ทำให้ รถไฟฟ้า ร.ฟ.ท. ตัดสินใจยุติการให้บริการเอ็กซ์เพรส ไลน์ ทั้งสองสาย เพื่อนำขบวนรถเข้ามาเพิ่มความถี่ให้รถซิตี้ไลน์แทน และทำให้คณะรัฐมนตรีในขณะนั้น ซึ่งนำโดย ยิ่งลักษณ์ ชินวัตร และ รศ. ดร. ชัชชาติ สิทธิพันธุ์ ได้ศึกษาในการเปลี่ยนระบบรถไฟฟ้าเชื่อมท่าอากาศยานที่ดำเนินการไม่ได้ตามแผนให้กลายเป็นส่วนหนึ่งของโครงการรถไฟความเร็วสูงเชื่อม 3 สนามบิน ภายใต้งบประมาณการพัฒนารถไฟความเร็วสูง 2 ล้านล้านบาทของกระทรวงคมนาคม แต่แล้วแผนทั้งหมดก็ถูกระงับเนื่องมาจากเกิดเหตุรัฐประหารขึ้นก่อน จนกระทั่งในสมัยคณะรัฐมนตรีนำโดย พล.อ.ประยุทธ์ จันทร์โอชา ได้เปิดประมูลโครงการรถไฟความเร็วสูงเชื่อม 3 สนามบิน โดยให้เอกชนเซ้งโครงการรถไฟฟ้าแอร์พอร์ต เรล ลิงก์ ไปดำเนินการควบคู่ด้วย